Estudios que contribuyen a nuestra comprensión de la inervación del tríceps braquial
Como se describe en todos los libros de texto, encontramos que sólo el nervio radial penetra en el LHT. Sin embargo, de Sèze et al. (2004) realizaron 10 disecciones cadavéricas bilaterales (Grupo I; 20 especímenes) y 15 disecciones in vivo de pacientes con parálisis lesionada C5-C6 (Grupo II), y no pudieron identificar ninguna inervación motora del nervio radial al LHT. El Grupo I se diseccionó por delante y por detrás siguiendo los nervios axilar y radial desde el inicio hasta sus ramas. El origen de la rama motora del LHT se midió desde la división del cordón posterior en nervios radiales y axilares hasta la ramificación de las ramas terminales (presente estudio; de Sèze et al., 2004). En el presente estudio, la rama inervadora del LHT se separó del nervio radial una media de 44 mm (derecho) y 48 mm (izquierdo) después de la división terminal del cordón posterior (Tabla 1). Sin embargo, de Sèze et al. (2004) encontraron que la rama motora del LHT surgía en 13/20 casos del nervio axilar con una distancia media de 6 mm de la división terminal del cordón posterior; en 5/20 casos surgía de la división terminal del cordón posterior; y en 2/20 casos del cordón posterior 10 mm antes de la división terminal en nervios radial y axilar.
Para el segundo grupo, de Sèze et al. (2004) diseccionaron 15 cordones posteriores de pacientes que sufrían una parálisis lesionada C5-C6, pero que, de forma importante, se presentaban sin parálisis del LHT, e incluyeron una estimulación nerviosa para conocer la inervación motora del LHT. Cuando estimularon el nervio axilar, comprobaron que el LHT se contraía. También en este grupo, encontraron que la rama motora surgía del nervio axilar (11/15 casos, distancia media de ramificación de 4,5 mm) y de la división terminal del propio cordón posterior (4/15 casos). Por lo tanto, en la mayoría de sus casos descritos la rama motora del LHT surge del nervio axilar y nunca del nervio radial, mientras que nosotros encontramos en todos los casos que la rama motora se originaba en el nervio radial. Además, las mediciones son bastante diferentes en nuestro estudio en comparación con el de Sèze et al. (2004) (véase el párrafo anterior). La única diferencia metodológica evidente entre los dos estudios es el uso de una maginificación de 3,5× durante la disección de cadáveres por parte de de Sèze et al. (2004). Sin embargo, es probable que esto no sea suficiente para justificar las diferencias en los dos estudios.
Un estudio realizado en 2002 (Rezzouk et al., 2002) fue citado por de Sèze et al. (2004) como razón para realizar su estudio. Es importante destacar que no se trata de estudios diferentes porque los Grupos I y II de de Sèze et al. (2004) son idénticos a los Grupos II y III de Rezzouk et al. (2002) (mismos cadáveres, mismos números, mismos métodos y mediciones, casi el mismo texto si se traduce del francés al inglés, dos de los cuatro autores del estudio de 2002 son autores del estudio de 2004). El grupo I del estudio de Rezzouk et al. (2002) incluía 9 pacientes con lesiones traumáticas del nervio axilar que presentaban una parálisis clínica del THL y procedían de un total de 83 pacientes con traumatismos del nervio axilar, que fueron tratados en su departamento entre 1987 y 1997. Seis de esos pacientes tenían una lesión del nervio axilar a 10 mm (media) de la bifurcación de un tronco posterior secundario y tres en la bifurcación. Las observaciones anatómicas de Rezzouk et al. (2002) podrían explicar la relación entre la parálisis de la THL y la lesión proximal y grave del nervio axilar en esos 9 pacientes, ya que presentaban lesiones del nervio de Sunderland de tipo IV y V (IV – sólo epineurio normal, V – pérdida de continuidad, véase Goubier y Teboul, 2015). Sin embargo, la ramificación observada del nervio motor a LHT desde el nervio axilar es descrita por Rezzouk et al. (2002) como en promedio de 4,5 mm (Grupo II en de Sèze et al., 2004) y 6 mm (Grupo I en de Sèze et al., 2004) desde la bifurcación del cordón posterior. Por lo tanto, los 6 pacientes con una lesión media a 10 mm de la bifurcación de un tronco posterior secundario parecen no estar representados por los Grupos II y III en el estudio de Rezzouk et al. (2002), (= Grupos I y II en de Sèze et al., 2004).
Notablemente, el nervio axilar lleva fibras de C5-C6 y si este nervio es la única inervación motora para el LHT, ¿por qué los pacientes con parálisis lesionada de C5-C6 descritos en el Grupo II en de Sèze et al. (2004) no muestran una afectación del LHT? La alteración de las raíces del plexo braquial superior C5 y C6 (ocasionalmente incluyendo C7) da lugar a la parálisis de Erb, que conduce a la parálisis de los músculos inervados por, por ejemplo, el nervio supraescapular, el nervio musculocutáneo y el nervio axilar. Lamentablemente, no se describió si los pacientes del Grupo II presentaban signos clínicos de parálisis de Erb. Aun así, la interpretación de Rezzouk et al. (2002) de sus resultados del Grupo I, implica que las lesiones del nervio axilar en el Grupo III (Grupo II en de Sèze et al., 2004) eran menos graves y/o distales al origen de la rama motora del LHT, lo que contrastaría con la presentación del Grupo II como «pacientes con parálisis lesionada C5-C6.»
Otros estudios de lesiones del nervio axilar no describieron una inervación del LHT por el nervio axilar (por ejemplo, 32 ejemplares analizados por Duparc et al., 1997). Las ramas musculares del nervio radial fueron estudiadas meticulosamente en 114 especímenes de la extremidad superior, incluyendo mediciones del patrón de ramificación por Nimje y Bhuiyan (2014). En este estudio la distancia media del origen de la rama muscular al LHT se midió desde la punta de la apófisis coracoides y es de 69,4 mm (izquierda) y 75,9 mm (derecha) desde la punta de la apófisis coracoides (Nimje y Bhuiyan, 2014). Sin embargo, la apófisis coracoides es una elección sorprendente, ya que la posición del brazo y del cuello podría influir en la posición del nervio y, por tanto, en las mediciones. Un estudio para evaluar el LHT como potencial donante de transferencia muscular encontró únicamente inervación radial (como hicimos nosotros), con el nervio radial originado en la axila, de unos 70 mm de longitud, y ramificado en dos a cinco ramas (Lim et al., 2001), lo que coincide con nuestros hallazgos (véase la Fig. 2).
Los estudios anteriores contradicen claramente a de Sèze et al. (2004)/Rezzouk et al. (2002) y, más de una década después, la inervación motora del LHT de la que se dice que «… se origina con mayor frecuencia en el nervio axilar» (de Sèze et al., 2004), sigue estando en todos los libros de texto modernos descrita como procedente del nervio radial (por ejemplo, Agur y Dalley, 2013; Drake et al., 2015), lo que coincide con nuestros resultados. Además, una revisión de los libros de texto históricos sobre anatomía humana y biología del desarrollo que se remontan a 1882 afirmaba de forma consistente una inervación motora radial de todas las cabezas del tríceps (ver Tabla 2). Para comprender mejor la razón de las conclusiones de de Sèze et al. (2004), hemos tenido en cuenta todas las publicaciones que citan su trabajo. Actualmente, 22 estudios citan a de Sèze et al. (2004) y 12 a Rezzouk et al. (2002) . Nanjundaiah et al. (2012), Bertelli y Ghizoni (2014), Seema y Gangadhar (2015), Yılmaz et al. (2015), Erhardt y Futterman (2017) y Howard (2017) citan tanto a de Sèze et al. (2004) como a Rezzouk et al. (2002) sin reconocer los grupos de estudio idénticos.
La mayoría de los trabajos (59%, 13/22) que citan a de Sèze et al. (2004) se limitan a citar la publicación para respaldar una afirmación en la introducción o la discusión sin investigar más (Tabla 2) y uno incluso afirma que el tríceps está inervado axilarmente (Huis in ‘t Veld et al., 2014) (Tabla 2). Solo unos pocos describieron también que el LHT está inervado por el nervio axilar (Tablas 2 y 3) y ninguno de ellos aportó mediciones del patrón de ramificación. McClelland y Hoy (2008) describieron un caso en el que la compresión del nervio axilar provocó una contracción del LHT y dolor en el hombro. Nanjundaiah et al. (2012) y Sawant et al. (2012) son estudios de casos en los que cada uno presenta un caso y ambos describen que el nervio axilar pasa por el espacio cuadrangular. Nanjundaiah et al. (2012) describieron una trifurcación bilateral con la rama motora originada junto con las ramas anterior y posterior. Sawant et al. (2012) describieron unilateralmente la bifurcación en una rama anterior y otra posterior y la rama motora como originada en la rama posterior. Aunque Rezzouk et al. (2002)/de Sèze et al. (2004) informaron de ramas accesorias de la rama principal que llegan al LHT no está claro si esas corresponden a una de las ramas descritas en los estudios de caso.
Nanjundaiah et al. (2012) esbozaron en su estudio que el curso y el origen de los nervios radial y axilar son normales. Por desgracia, su única figura de la región está tan ampliada que la orientación general es difícil de comprender. Muestran una vista posterior con ramas que se dirigen al LHT, pero como el espacio cuadrangular no se representa con suficiente claridad, es difícil decir si este nervio se origina realmente en el nervio axilar. Observamos todas las inervaciones del LHT desde la vista anterior (Fig. 1) y debido a la falta de fotos anteriores en su estudio es difícil comparar nuestros resultados con los de Nanjundaiah et al. (2012) u otros estudios que optaron por representar sólo una vista. La disección y presentación clara es importante porque observamos varios casos en los que una rama de la arteria circunfleja posterior en cadáveres conservados fue confundida (por los estudiantes) como un nervio y sólo si se diseccionaban ambos sistemas juntos quedaba claro que lo que se confundía como «nervio» era en realidad una arteria (Fig. 2). Se describe que esta arteria está presente y penetra en el músculo a 30-35 mm del origen del mismo en el 80% de los cadáveres (23 especímenes) (Lim et al., 2001). La fotografía proporcionada por Sawant et al. (2012) es similar a nuestra Fig. 2 y muestra una rama del nervio axilar que termina en el LHT. Como describen la disección de la arteria humeral circunfleja posterior, concluimos que se trata de un caso con inervación axilar del LHT. Sawant et al. (2012) afirman en su introducción que el nervio axilar inerva el deltoides, el teres menor y el LHT citando a Standring et al. (2005), mientras que sólo hemos podido identificar ediciones de Gray’s Anatomy que describirían una inervación radial del LHT (por ejemplo, Standring, 2008; Drake et al., 2015; Standring, 2015).
El estudio más reciente de Erhardt y Futterman (2017) realizó disecciones bilaterales del plexo braquial de 10 cadáveres y 2 disecciones unilaterales, abordando la región de interés en los 22 especímenes de forma anterior y posterior. Las disecciones son comparables al estudio de Rezzouk et al. (2002)/de Sèze et al. (2004) y al nuestro, pero utilizaron una tinción adicional de HE (hematoxilina y eosina) para verificar el contenido nervioso en las estructuras hacia el LHT. Erhardt y Futterman (2017) afirman que recogieron datos cuantitativos del patrón de ramificación y crearon mapas nerviosos, que lamentablemente no se presentaron en el artículo. Un cadáver tenía una inervación radial bilateral del LHT, los dos cadáveres disecados unilateralmente tenían inervación axilar, y los otros 9 cadáveres mostraban una mezcla de patrones de inervación (patrón I: dual = axilar y radial unilateral, radial en el otro lado; patrón II: inervación dual bilateral; patrón III: inervación axilar en un lado y radial en el otro; Tabla 3). Erhardt y Futterman (2017) concluyen que la inervación radial única del LHT no es el patrón dominante y añaden que «… encontraron otros cuatro estudios que analizaron la inervación axilar de la cabeza larga del tríceps; del total de 62 hombros de cadáveres examinados en esos estudios, se encontró que el 71% tenía patrones de inervación no clásicos.» No es de extrañar que dos de los cuatro estudios sean de Rezzouk et al. (2002) y de Sèze et al. (2004), que corresponden a 10 cadáveres cada uno (en total 20 cadáveres = 40 hombros de cadáveres). Los otros dos estudios son Nanjundaiah et al. (2012) (véase más arriba; 1 cadáver = 2 hombros) y Aszmann et al. (1996) (25 extremidades superiores). Esto claramente no suma 62 hombros; sin embargo, la discusión de Erhardt y Futterman (2017) revela el problema ya que describen que de Sèze et al. (2004) «diseccionaron 20 cordones posteriores de 10 especímenes cadavéricos» y Rezzouk et al. (2002) «diseccionaron 15 cordones posteriores» lo que sumaría 20 + 15 + 2 + 25 = «62 hombros de cadáver». Pero, los 15 se refieren a «… quinze patients successifs ayant eu un abord du plexus infra claviculaire dans le cadre de paralysies post-traumatiques C5-C6 …» (15 pacientes que tuvieron un abordaje del plexo infraclavicular en parálisis post-traumáticas C5-C6) (Rezzouk et al., 2002). Recalculando sus resultados, sobre la base de esos cuatro estudios habría 73 especímenes con 19 (26%) que muestran una inervación radial clásica frente a 54 (74%) especímenes en los que la rama motora surge del nervio axilar o del cordón posterior. Por lo tanto, la conclusión de Erhardt y Futterman (2017) siguen siendo válidas a la luz de su investigación.
La figura representada en Erhardt y Futterman (2017) indica que la rama procedente del nervio axilar entra en la región tendinosa del LHT, tal y como fue descrito previamente por Aszmann et al. (1996). En este último estudio se describe que la rama motora al teres menor desprende una rama articular a nivel de la inserción del LHT, y en este punto se pudo identificar una pequeña rama a la inserción tendinosa y a la región capsular adyacente en 7 de 25 especímenes (Aszmann et al., 1996). Esta descripción indica una rama sensorial más que motora y Erhardt y Futterman (2017) admiten que no estudiaron el carácter del nervio (sensorial o motor). Nosotros también, no verificamos la característica de los nervios en nuestro estudio pero solo pudimos identificar el nervio radial que penetra en la porción muscular del LHT.
Uno de los estudios más detallados sobre las variaciones axilares observó en sólo 1 de 20 especímenes que la rama posterior del nervio axilar perforaba el LHT (Bertelli et al., 2007). No se observó parálisis del LHT en 9 pacientes con parálisis del nervio axilar y debilidad clínica asociada (2) o atrofia (7) del músculo deltoides, lo que no excluye necesariamente una inervación axilar del LHT porque esto podría explicar la debilidad reportada en la extensión del codo (Bertelli y Ghizoni, 2014). Las variaciones en el plexo braquial parecen ser bastante comunes y en un estudio de 50 miembros superiores solo el 4% (2 ejemplares) mostraba una inervación axilar del LHT, mientras que en el mismo estudio el 20% (10 ejemplares) tenía un nervio musculocutáneo que no atravesaba el músculo coracobraquial, y se identificó una comunicación entre el nervio musculocutáneo y el nervio cubital en el 2% de los miembros (1 ejemplar) (Seema y Gangadhar, 2015). También se informaron otras variaciones en relación con la inervación del tríceps, por ejemplo, el único caso en el que el nervio cubital inervaba la cabeza medial del tríceps (Miguel-Pérez et al., 2010).
Resumiendo los estudios relacionados con el LHT descritos en la Tabla 3, las cifras indican una inervación dominantemente radial del LHT (78%; 258/330) un resultado también apoyado por las descripciones del desarrollo. Sin embargo, el 14% (47 de 330) muestra una inervación axilar. Sin embargo, estas cifras están sesgadas ya que muchos estudios analizados aquí publican sólo la desviación del patrón normal. Por lo tanto, estimamos que la población con una inervación del LHT diferente a la del nervio radial es mucho menor que el 22% y suponemos que el 4% de inervación axilar del LHT informado por Seema y Gangadhar (2015) se asemeja más a la variabilidad real. Esto también explicaría por qué no pudimos identificar una única inervación axilar en nuestros especímenes.
La musculatura de las extremidades es visible por primera vez como condensación de mesénquima cerca de la base de la yema de la extremidad durante la 7ª semana embrionaria (Sadler, 2006). El mesénquima de las yemas de las extremidades deriva de las células dorsolaterales de los somitas, que migran a las extremidades para diferenciarse en músculo. El tejido conectivo de las extremidades deriva del mesodermo somático y da lugar a los huesos y guía la formación de los músculos. Cuando las yemas de las extremidades se alargan, se separan los compartimentos extensor y flexor (Sadler, 2006). Inmediatamente después de la formación de las yemas que forman las ramas primarias ventrales de los nervios espinales C5 a T1, los nervios comienzan a entrar en el mesénquima. El nervio radial está formado por ramas segmentarias posteriores y penetra en el mesénquima del músculo extensor. En cuanto el nervio entra en las yemas de las extremidades, establece un estrecho contacto con las condensaciones diferenciadoras, lo que es necesario para completar la diferenciación muscular (Sadler, 2006). Por tanto, la inervación radial del tríceps braquial, incluyendo todas sus cabezas, es esperable desde el punto de vista del desarrollo.