Studi che contribuiscono alla nostra comprensione dell’innervazione del tricipite brachiale
Come descritto in tutti i libri di testo, abbiamo trovato solo il nervo radiale che penetra il LHT. Tuttavia, de Sèze et al. (2004) hanno eseguito 10 dissezioni cadaveriche bilaterali (Gruppo I; 20 campioni) e 15 dissezioni in vivo di pazienti con paralisi lesa C5-C6 (Gruppo II), e non hanno potuto identificare alcuna innervazione motoria del nervo radiale al LHT. Il gruppo I è stato sezionato anteriormente e posteriormente seguendo i nervi ascellare e radiale dall’inizio ai loro rami. L’origine del ramo motorio del LHT è stato misurato dalla divisione del cordone posteriore in nervi radiali e ascellari alla ramificazione dei rami terminali (presente studio; de Sèze et al., 2004). Nel presente studio, il ramo innervante il LHT si è diviso dal nervo radiale in media 44 mm (destra) e 48 mm (sinistra) dopo la divisione terminale del midollo posteriore (tabella 1). Tuttavia, de Sèze et al. (2004) hanno trovato il ramo motorio della LHT che nasce in 13/20 casi dal nervo ascellare con una distanza media di 6 mm dalla divisione terminale del midollo posteriore; in 5/20 casi nasce dalla divisione terminale del midollo posteriore; e in 2/20 casi dal midollo posteriore 10 mm prima della divisione terminale in nervi radiale e ascellare.
Per il secondo gruppo de Sèze et al. (2004) hanno sezionato 15 cordoni posteriori di pazienti che soffrivano di una paralisi lesiva C5-C6, ma che presentavano senza paralisi del LHT, e hanno incluso una stimolazione nervosa per verificare l’innervazione motoria del LHT. Quando hanno stimolato il nervo ascellare, hanno scoperto che l’LHT si contraeva. Anche in questo gruppo, hanno trovato il ramo motorio derivante dal nervo ascellare (11/15 casi, distanza media di ramificazione 4,5 mm) e dalla divisione terminale del midollo posteriore stesso (4/15 casi). Pertanto, nella maggior parte dei casi da loro descritti, il ramo motorio della LHT proviene dal nervo ascellare e mai dal nervo radiale, mentre noi abbiamo trovato in tutti i casi che il ramo motorio proviene dal nervo radiale. Inoltre, le misure sono molto diverse nel nostro studio rispetto allo studio di de Sèze et al. (2004) (vedi paragrafo precedente). L’unica differenza metodologica evidente tra i due studi è l’uso di una maginificazione 3,5× durante la dissezione del cadavere di de Sèze et al. (2004). Tuttavia, questo probabilmente non è sufficiente a giustificare le differenze nei due studi.
Uno studio fatto nel 2002 (Rezzouk et al., 2002) è stato citato da de Sèze et al. (2004) come motivo per eseguire il loro studio. È importante notare che non si tratta di studi diversi perché i gruppi I e II di de Sèze et al. (2004) sono identici ai gruppi II e III di Rezzouk et al. (2002) (stessi cadaveri, stessi numeri, stessi metodi e misure, testo quasi uguale se tradotto dal francese all’inglese, due dei quattro autori dello studio del 2002 sono autori dello studio del 2004). Il gruppo I nello studio di Rezzouk et al. (2002) comprendeva 9 pazienti con lesioni traumatiche del nervo ascellare che presentavano una paralisi clinica del LHT e provenivano da un totale di 83 pazienti con trauma del nervo ascellare, trattati nel loro dipartimento tra il 1987 e il 1997. Sei di questi pazienti avevano una lesione del nervo ascellare a 10 mm (media) dalla biforcazione di un tronco secondario posteriore e tre alla biforcazione. Le osservazioni anatomiche di Rezzouk et al. (2002) potrebbero spiegare il legame tra la paralisi del LHT e la lesione prossimale e grave del nervo ascellare in quei 9 pazienti in quanto presentavano lesioni del nervo Sunderland di tipo IV e V (IV – solo epinevrio normale, V – perdita di continuità, vedi Goubier e Teboul, 2015). Tuttavia, la ramificazione osservata del nervo motore al LHT dal nervo ascellare è descritta da Rezzouk et al. (2002) come in media di 4,5 mm (Gruppo II in de Sèze et al., 2004) e 6 mm (Gruppo I in de Sèze et al., 2004) dalla biforcazione della corda posteriore. Pertanto, i 6 pazienti con una lesione media a 10 mm dalla biforcazione di un tronco posteriore secondario non sembrano essere rappresentati dai Gruppi II e III nello studio di Rezzouk et al. (2002), (= Gruppi I e II in de Sèze et al., 2004).
Remarcabilmente, il nervo ascellare porta fibre da C5-C6 e se questo nervo è l’unica innervazione motoria per il LHT, perché i pazienti con paralisi lesa C5-C6 descritti nel Gruppo II in de Sèze et al. (2004) non mostrano un coinvolgimento del LHT? La rottura delle radici del plesso brachiale superiore C5 e C6 (occasionalmente anche C7) provoca la paralisi di Erb, che porta alla paralisi dei muscoli innervati, per esempio, dal nervo soprascapolare, dal nervo muscolocutaneo e dal nervo ascellare. Purtroppo, non è stato descritto se i pazienti del gruppo II hanno mostrato segni clinici della paralisi di Erb. Ancora, l’interpretazione di Rezzouk et al. (2002) dei loro risultati del Gruppo I, implica che le lesioni del nervo ascellare nel Gruppo III (Gruppo II in de Sèze et al., 2004) erano meno gravi e/o distali all’origine del ramo motorio del LHT, che sarebbe in contrasto con la presentazione del Gruppo II come “pazienti con paralisi lesa C5-C6”.
Altri studi sulle lesioni del nervo ascellare non hanno descritto un’innervazione del LHT da parte del nervo ascellare (per esempio, 32 esemplari analizzati da Duparc et al., 1997). I rami muscolari del nervo radiale sono stati studiati meticolosamente in 114 esemplari dell’arto superiore, comprese le misurazioni del modello di ramificazione da Nimje e Bhuiyan (2014). In questo studio la distanza media dell’origine del ramo muscolare al LHT è stata misurata dalla punta del processo coracoideo ed è di 69,4 mm (sinistra) e 75,9 mm (destra) dalla punta del processo coracoideo (Nimje e Bhuiyan, 2014). Tuttavia, il processo coracoideo è una scelta sorprendente in quanto la posizione del braccio e del collo potrebbe influenzare la posizione del nervo e quindi le misurazioni. Uno studio per valutare il LHT come potenziale donatore di trasferimento muscolare ha trovato solo l’innervazione radiale (come abbiamo fatto noi), con il nervo radiale che ha origine nell’ascella, circa 70 mm di lunghezza, e si ramifica in due a cinque rami (Lim et al., 2001), che è in accordo con i nostri risultati (vedi Fig. 2).
Gli studi di cui sopra contraddicono chiaramente de Sèze et al. (2004)/Rezzouk et al. (2002) e più di un decennio dopo l’innervazione motoria del LHT che si dice “… per originare più spesso dal nervo ascellare” (de Sèze et al., 2004), è ancora in tutti i libri di testo moderni descritto come proveniente dal nervo radiale (ad esempio, Agur e Dalley, 2013; Drake et al., 2015), che è coerente con i nostri risultati. Inoltre, una revisione dei libri di testo storici sull’anatomia umana e la biologia dello sviluppo risalente al 1882 costantemente dichiarato un innervazione motore radiale di tutte le teste tricipite (vedi Tabella 2). Per capire meglio il motivo delle conclusioni di de Sèze et al. (2004), abbiamo preso in considerazione tutte le pubblicazioni che citano il loro lavoro. Attualmente 22 studi citano de Sèze et al. (2004) e 12 Rezzouk et al. (2002) . Nanjundaiah et al. (2012), Bertelli e Ghizoni (2014), Seema e Gangadhar (2015), Yılmaz et al. (2015), Erhardt e Futterman (2017) e Howard (2017) citano sia de Sèze et al. (2004) che Rezzouk et al. (2002) senza riconoscere gli stessi gruppi di studio.
La maggior parte degli articoli (59%, 13/22) che citano de Sèze et al. (2004) hanno semplicemente citato la pubblicazione per sostenere una dichiarazione nell’introduzione o nella discussione senza ulteriori ricerche (Tabella 2) e uno ha persino affermato che il tricipite è innervato a livello ascellare (Huis in ‘t Veld et al., 2014) (Tabella 2). Solo pochi hanno anche descritto il LHT come innervato dal nervo ascellare (Tabelle 2 e 3) e nessuno di loro ha fornito misure del modello di ramificazione. McClelland e Hoy (2008) hanno descritto un caso in cui la compressione del nervo ascellare ha portato alla contrazione del LHT e al dolore alla spalla. Nanjundaiah et al. (2012) e Sawant et al. (2012) sono studi di casi che presentano un caso ciascuno ed entrambi descrivono il nervo ascellare come passante attraverso lo spazio quadrangolare. Nanjundaiah et al. (2012) hanno descritto una triforcazione bilaterale con il ramo motore che origina insieme ai rami anteriore e posteriore. Sawant et al. (2012) hanno descritto unilateralmente la biforcazione in un ramo anteriore e uno posteriore e il ramo motore come originato dal ramo posteriore. Mentre Rezzouk et al. (2002)/de Sèze et al. (2004) hanno riportato rami accessori dal ramo principale che raggiungono il LHT, non è chiaro se questi corrispondano a uno dei rami descritti nei casi studio.
Nanjundaiah et al. (2012) hanno delineato nel loro studio che il corso e l’origine dei nervi radiale e ascellare sono normali. Sfortunatamente, la loro singola figura della regione è così ingrandita che l’orientamento generale è difficile da comprendere. Mostrano una vista posteriore con rami che vanno nel LHT, ma poiché lo spazio quadrangolare non è raffigurato abbastanza chiaramente, è difficile dire se questo nervo ha veramente origine dal nervo ascellare. Abbiamo osservato tutte le innervazioni LHT dalla vista anteriore (Fig. 1) e a causa della mancanza di foto anteriori nel loro studio è difficile confrontare i nostri risultati con Nanjundaiah et al. (2012) o altri studi che hanno scelto di raffigurare solo una vista. La chiara dissezione e presentazione è importante perché abbiamo osservato diversi casi in cui un ramo dell’arteria circonflessa posteriore nei cadaveri conservati è stato scambiato (dagli studenti) come un nervo e solo se entrambi i sistemi sono stati sezionati insieme è diventato chiaro che ciò che è stato scambiato come un “nervo” era davvero un’arteria (Fig. 2). Questa arteria è descritta come presente e penetrante il muscolo a 30-35 mm dall’origine dei muscoli nell’80% dei cadaveri (23 esemplari) (Lim et al., 2001). La fotografia fornita da Sawant et al. (2012) è simile alla nostra Fig. 2 e mostra un ramo del nervo ascellare che termina nel LHT. Poiché essi descrivono la dissezione dell’arteria omerale circonflessa posteriore, concludiamo che questo è un caso con innervazione ascellare del LHT. Sawant et al. (2012) affermano nella loro introduzione che il nervo ascellare innerva il deltoide, il teres minor e il LHT citando Standring et al. (2005), mentre abbiamo potuto identificare solo le edizioni di Gray’s Anatomy che descrivono un’innervazione radiale del LHT (ad esempio, Standring, 2008; Drake et al., 2015; Standring, 2015).
Lo studio più recente di Erhardt e Futterman (2017) ha eseguito dissezioni bilaterali del plesso brachiale di 10 cadaveri e 2 dissezioni unilaterali, avvicinandosi alla regione di interesse in tutti i 22 esemplari forma anteriore e posteriore. Le dissezioni sono paragonabili allo studio di Rezzouk et al. (2002)/de Sèze et al. (2004) e il nostro, ma hanno usato la colorazione supplementare HE (ematossilina ed eosina) per verificare il contenuto dei nervi nelle strutture verso il LHT. Erhardt e Futterman (2017) affermano di aver raccolto dati quantitativi del pattern di ramificazione e creato mappe nervose, che purtroppo non sono state presentate nell’articolo. Un cadavere aveva un’innervazione radiale bilaterale del LHT, entrambi i cadaveri sezionati unilateralmente avevano un’innervazione ascellare, e gli altri 9 cadaveri hanno mostrato un mix di modelli di innervazione (pattern I: doppio = ascellare e radiale unilaterale, radiale sull’altro lato; pattern II: doppia innervazione bilaterale; pattern III: innervazione ascellare su un lato e radiale sull’altro lato; Tabella 3). Erhardt e Futterman (2017) concludono che l’unica innervazione radiale del LHT non è il modello dominante e aggiungono che “… hanno trovato altri quattro studi che hanno esaminato l’innervazione ascellare del capo lungo del tricipite; delle 62 spalle totali di cadavere esaminate in quegli studi, il 71% è risultato avere modelli di innervazione non classici.” Non è sorprendente che due dei quattro studi siano Rezzouk et al. (2002) e de Sèze et al. (2004), che corrispondono a 10 cadaveri ciascuno (per un totale di 20 cadaveri = 40 spalle da cadavere). Gli altri due studi sono Nanjundaiah et al. (2012) (vedi sopra; 1 cadavere = 2 spalle) e Aszmann et al. (1996) (25 estremità superiori). Questo chiaramente non si aggiunge a 62 spalle; tuttavia, la discussione di Erhardt e Futterman (2017) rivela il problema in quanto descrivono che de Sèze et al. (2004) “hanno sezionato 20 cordoni posteriori da 10 esemplari cadaverici” e Rezzouk et al. (2002) “hanno sezionato 15 cordoni posteriori” ciò che aggiungerebbe a 20 + 15 + 2 + 25 = “62 spalle di cadaveri”. Ma, il 15 si riferisce a “… quinze patients successifs ayant eu un abord du plexus infra claviculaire dans le cadre de paralysies post-traumatiques C5-C6 …” (15 pazienti che hanno avuto un approccio al plesso infraclavicolare nella paralisi post-traumatica C5-C6) (Rezzouk et al., 2002). Ricalcolando i loro risultati, sulla base di questi quattro studi ci sarebbero 73 esemplari con 19 (26%) che mostrano una classica innervazione radiale contro 54 (74%) esemplari in cui il ramo motorio proviene dal nervo ascellare o dal midollo posteriore. Pertanto, le conclusioni di Erhardt e Futterman (2017) sono ancora valide alla luce della loro ricerca.
La figura rappresentata in Erhardt e Futterman (2017) indica che il ramo dal nervo ascellare entra nella regione tendinea del LHT come è stato precedentemente descritto da Aszmann et al. (1996). Quest’ultimo studio descrive che il ramo motorio al teres minor dà un ramo articolare a livello dell’inserzione del LHT, e a questo punto un piccolo ramo verso l’inserzione tendinea e la regione capsulare adiacente potrebbe essere identificato in 7 su 25 esemplari (Aszmann et al., 1996). Questa descrizione indica un ramo sensoriale piuttosto che motorio ed Erhardt e Futterman (2017) ammettono di non aver studiato il carattere del nervo (sensoriale o motorio). Anche noi, non abbiamo verificato la caratteristica dei nervi nel nostro studio ma abbiamo potuto identificare solo il nervo radiale che penetra nella porzione muscolare del LHT.
Uno degli studi più dettagliati sulle variazioni ascellari ha osservato solo in 1 campione su 20 che il ramo posteriore del nervo ascellare perforava il LHT (Bertelli et al., 2007). Nessuna paralisi del LHT è stata osservata in 9 pazienti con paralisi del nervo ascellare e associata debolezza clinica (2) o deperimento (7) del muscolo deltoide, il che non esclude necessariamente un’innervazione ascellare del LHT perché questo potrebbe spiegare la debolezza riportata nell’estensione del gomito (Bertelli e Ghizoni, 2014). Le variazioni del plesso brachiale sembrano essere abbastanza comuni e in uno studio su 50 arti superiori solo il 4% (2 esemplari) ha mostrato un’innervazione ascellare del LHT, mentre nello stesso studio il 20% (10 esemplari) aveva un nervo muscolocutaneo che non perforava il muscolo coracobrachiale, e una comunicazione tra il nervo muscolocutaneo e il nervo ulnare è stata identificata nel 2% degli arti (1 esemplare) (Seema e Gangadhar, 2015). Sono state riportate anche altre variazioni riguardanti l’innervazione del tricipite, per esempio il singolo caso in cui il nervo ulnare innervava il capo mediale del tricipite (Miguel-Pérez et al., 2010).
Riassumendo gli studi relativi al LHT descritti nella tabella 3, i numeri indicano un’innervazione prevalentemente radiale del LHT (78%; 258/330) un risultato sostenuto anche dalle descrizioni dello sviluppo. Tuttavia, il 14% (47 su 330) mostra un’innervazione ascellare. Tuttavia, questi numeri sono distorti in quanto molti studi analizzati qui pubblicano solo la deviazione del modello normale. Stimiamo quindi che la popolazione con un’innervazione del LHT diversa dal nervo radiale sia molto inferiore al 22% e supponiamo che il 4% di innervazione ascellare del LHT riportato da Seema e Gangadhar (2015) assomigli di più alla reale variabilità. Questo spiegherebbe anche perché non abbiamo potuto identificare una singola innervazione ascellare nei nostri esemplari.
La muscolatura dell’arto è visibile per la prima volta come condensazione di mesenchima vicino alla base del germoglio dell’arto durante la settima settimana embrionale (Sadler, 2006). Il mesenchima nelle gemme degli arti deriva dalle cellule dorsolaterali dei somiti, che migrano negli arti per differenziarsi in muscoli. Il tessuto connettivo degli arti deriva dal mesoderma somatico e dà origine alle ossa e guida la formazione dei muscoli. Quando le gemme degli arti si allungano, i compartimenti estensore e flessore sono separati (Sadler, 2006). Subito dopo la formazione delle gemme che formano i rami primari ventrali dei nervi spinali da C5 a T1, i nervi iniziano ad entrare nel mesenchima. Il nervo radiale è formato da rami segmentari posteriori e penetra nel mesenchima dei muscoli estensori. Non appena il nervo entra nelle gemme degli arti, stabilisce uno stretto contatto con le condensazioni differenzianti, che è necessario per il completamento della differenziazione muscolare (Sadler, 2006). Pertanto, l’innervazione radiale del tricipite brachiale, compresi tutti i suoi capi, è prevista dal punto di vista dello sviluppo.