Estudos que contribuem para a nossa compreensão da Innervation Triceps Brachii
Como descrito em todos os livros didácticos, encontramos apenas o nervo radial a penetrar a LHT. Contudo, de Sèze et al. (2004) realizaram 10 dissecções cadavéricas bilaterais (Grupo I; 20 espécimes) e 15 dissecções in vivo de pacientes com paralisia lesionada por C5-C6 (Grupo II), e não conseguiram identificar qualquer inervação motora radial do nervo à LHT. O Grupo I foi dissecado de anterior e posterior seguindo os nervos axilares e radiais desde o início até aos seus ramos. A origem do ramo motor da LHT foi medida desde a divisão do cordão posterior em nervos radiais e axilares até à ramificação dos ramos terminais (presente estudo; de Sèze et al., 2004). No presente estudo, o ramo inervante LHT dividiu do nervo radial uma média de 44 mm (direita) e 48 mm (esquerda) após a divisão terminal do cordão posterior (Tabela 1). Contudo, de Sèze et al. (2004) encontraram o ramo motor da LHT surgindo em 13/20 casos do nervo axilar com uma distância média de 6 mm da divisão terminal do cordão posterior; em 5/20 casos surgiram da divisão terminal do cordão posterior; e em 2/20 casos do cordão posterior 10 mm antes da divisão terminal em nervos radiais e axilares.
Para o segundo grupo de Sèze et al. (2004) dissecaram 15 cordas posteriores de pacientes que sofriam de uma paralisia lesionada por C5-C6, mas que, importante, se apresentavam sem paralisia da LHT, e incluíram uma estimulação nervosa para verificar a inervação motora da LHT. Quando estimularam o nervo axilar, descobriram que a LHT estava a contrair-se. Também neste grupo, encontraram o ramo motor resultante do nervo axilar (11/15 casos, distância média de ramificação 4,5 mm) e da divisão terminal do próprio cordão posterior (4/15 casos). Portanto, na maioria dos casos descritos, o ramo motor da LHT surge do nervo axilar e nunca do nervo radial, enquanto que em todos os casos descobrimos que o ramo motor teve origem no nervo radial. Além disso, as medidas são bastante diferentes no nosso estudo em comparação com o estudo de Sèze et al. (2004) (ver parágrafo acima). A única diferença metodológica óbvia entre os dois estudos é a utilização de uma maginificação 3,5× durante a dissecação do cadáver por de Sèze et al. (2004). Contudo, é provável que isto não seja suficiente para justificar as diferenças entre os dois estudos.
Um estudo realizado em 2002 (Rezzouk et al., 2002) foi citado por de Sèze et al. (2004) como motivo para realizar o seu estudo. É importante notar que estes não são estudos diferentes porque os Grupos I e II de de Sèze et al. (2004) são idênticos aos Grupos II e III de Rezzouk et al. (2002) (mesmos cadáveres, mesmos números, mesmos métodos e medidas, quase o mesmo texto se traduzido do francês para o inglês, dois dos quatro autores do estudo de 2002 são autores do estudo de 2004). O Grupo I no estudo de Rezzouk et al. (2002) incluiu 9 pacientes com lesões traumáticas do nervo axilar que apresentavam uma paralisia clínica do LHT e eram de um total de 83 pacientes com traumatismo do nervo axilar, que foram tratados no seu departamento entre 1987 e 1997. Seis desses pacientes tinham uma lesão do nervo axilar a 10 mm (média) da bifurcação de um tronco posterior secundário e três na bifurcação. As observações anatómicas de Rezzouk et al. (2002) podem explicar a ligação entre a paralisia da LHT e a lesão proximal e grave do nervo axilar nesses 9 pacientes, uma vez que apresentavam lesões do nervo tipo IV e V Sunderland (IV – apenas epineurium normal, V – perda de continuidade, ver Goubier e Teboul, 2015). No entanto, a ramificação observada do nervo motor para LHT do nervo axilar é descrita por Rezzouk et al. (2002) como sendo em média de 4,5 mm (Grupo II em de Sèze et al., 2004) e 6 mm (Grupo I em de Sèze et al., 2004) a partir da bifurcação do cordão posterior. Portanto, os 6 pacientes com uma lesão média de 10 mm da bifurcação de um tronco posterior secundário parecem não estar representados pelos Grupos II e III no estudo de Rezzouk et al. (2002), (= Grupos I e II em de Sèze et al., 2004).
Completamente, o nervo axilar transporta fibras de C5-C6 e se este nervo é a única inervação motora para a LHT, porque é que os pacientes com paralisia lesionada de C5-C6 descrita no Grupo II em de Sèze et al. (2004) não mostram um envolvimento da LHT? A ruptura das raízes do plexo braquial superior C5 e C6 (ocasionalmente incluindo C7) resulta na paralisia de Erb, o que leva à paralisia dos músculos inervados, por exemplo, pelo nervo suprascapular, o nervo musculocutâneo, e o nervo axilar. Infelizmente, não foi descrito se os pacientes do Grupo II mostraram sinais clínicos de paralisia de Erb. Ainda assim, a interpretação de Rezzouk et al. (2002) dos seus resultados do Grupo I, implica que as lesões do nervo axilar do Grupo III (Grupo II em de Sèze et al., 2004) foram menos graves e/ou distais à origem do ramo motor da LHT, o que estaria em contraste com a apresentação do Grupo II como “pacientes com paralisia lesionada C5-C6”.
Outros estudos de lesões do nervo axilar não descreveram uma inervação da LHT pelo nervo axilar (por exemplo, 32 espécimes analisados por Duparc et al., 1997). Os ramos musculares do nervo radial foram estudados meticulosamente em 114 espécimes de membros superiores, incluindo medições do padrão de ramificação por Nimje e Bhuiyan (2014). Neste estudo, a distância média da origem do ramo muscular à LHT foi medida a partir da ponta do processo coracoide e é de 69,4 mm (esquerda) e 75,9 mm (direita) da ponta do processo coracoide (Nimje e Bhuiyan, 2014). No entanto, o processo coracoide é uma escolha surpreendente, uma vez que a posição do braço e do pescoço pode influenciar a posição do nervo e, portanto, as medidas. Um estudo para avaliar o LHT como potencial doador de transferência muscular encontrou apenas a inervação radial (como fizemos), com o nervo radial originário da axila, com cerca de 70 mm de comprimento, e ramificando em dois a cinco ramos (Lim et al., 2001), o que está de acordo com as nossas conclusões (ver Fig. 2).
Os estudos acima referidos contradizem claramente de Sèze et al. (2004)/Rezzouk et al. (2002) e mais de uma década mais tarde a inervação motora da LHT que se diz “… ter origem mais frequentemente no nervo axilar” (de Sèze et al., 2004), ainda se encontra em todos os livros de texto modernos descritos como sendo do nervo radial (por exemplo, Agur e Dalley, 2013; Drake et al., 2015), o que é consistente com os nossos resultados. Além disso, uma revisão dos manuais históricos sobre anatomia humana e biologia do desenvolvimento, datada de 1882, declarou consistentemente uma inervação motora radial de todas as cabeças de tríceps (ver Quadro 2). Para melhor compreender a razão das conclusões de de Sèze et al. (2004), levámos em consideração todas as publicações citando o seu trabalho. Actualmente, 22 estudos citam de Sèze et al. (2004) e 12 Rezzouk et al. (2002) . Nanjundaiah et al. (2012), Bertelli e Ghizoni (2014), Seema e Gangadhar (2015), Yılmaz et al. (2015), Erhardt e Futterman (2017), e Howard (2017) citam ambos de Sèze et al. (2004) e Rezzouk et al. (2002) sem reconhecer os grupos de estudo idênticos.
Mais artigos (59%, 13/22) citando de Sèze et al. (2004) citaram simplesmente a publicação para apoiar uma declaração na introdução ou discussão sem mais investigação (Tabela 2) e uma até declarou que o tríceps é axilar interiorizado (Huis in ‘t Veld et al., 2014) (Tabela 2). Apenas alguns descreveram também a LHT como sendo interiorizada pelo nervo axilar (Tabelas 2 e 3) e nenhum deles forneceu medições do padrão de ramificação. McClelland e Hoy (2008) descreveram um caso em que a compressão do nervo axilar levou a contracções da LHT e dor no ombro. Nanjundaiah et al. (2012) e Sawant et al. (2012) são estudos de caso em que cada um apresenta um caso e ambos descrevem o nervo axilar como passando através do espaço quadrangular. Nanjundaiah et al. (2012) descreveram uma trifurcação bilateral com o ramo motor originado juntamente com os ramos anterior e posterior. Sawant et al. (2012) descreveram unilateralmente a bifurcação num ramo anterior e num ramo posterior e o ramo motor como sendo originário do ramo posterior. Enquanto Rezzouk et al. (2002)/de Sèze et al. (2004) relataram ramos acessórios a partir do ramo principal atingindo a LHT, não é claro se estes correspondem a um dos ramos descritos nos estudos de caso.
Nanjundaiah et al. (2012) delinearam no seu estudo que o curso e a origem dos nervos radial e axilar são normais. Infelizmente, a sua figura única da região está até agora tão ampliada que a orientação geral é difícil de compreender. Mostram uma visão posterior com ramos a entrar na LHT, mas como o espaço quadrangular não é representado de forma suficientemente clara, é difícil dizer se este nervo tem realmente origem no nervo axilar. Observámos todas as elevações LHT a partir da visão anterior (Fig. 1) e devido à falta de fotos anteriores no seu estudo é difícil comparar os nossos resultados com Nanjundaiah et al. (2012) ou outros estudos que optaram por retratar apenas uma visão. A dissecção e apresentação clara é importante porque observámos vários casos em que um ramo da artéria circunflexa posterior em cadáveres conservados foi confundido (por estudantes) como um nervo e só se ambos os sistemas foram dissecados em conjunto é que ficou claro que o que foi confundido como um “nervo” foi de facto uma artéria (Fig. 2). Esta artéria é descrita como estando presente e penetrando o músculo 30-35 mm da origem dos músculos em 80% dos cadáveres (23 espécimes) (Lim et al., 2001). A fotografia fornecida por Sawant et al. (2012) é semelhante à nossa Fig. 2 e mostra um ramo do nervo axilar que termina na LHT. Ao descreverem a dissecção da artéria humeral circunflexa posterior, concluímos que se trata de um caso de inervação axilar da LHT. Sawant et al. (2012) afirmam na sua introdução que o nervo axilar inerva o deltóide, teres minor, e LHT citando Standring et al. (2005), ao passo que poderíamos identificar apenas as edições de Gray’s Anatomy que descreveriam uma inervação radial da LHT (por exemplo, Standring, 2008; Drake et al., 2015; Standring, 2015).
O estudo mais recente de Erhardt e Futterman (2017) realizou dissecções bilaterais do plexo braquial de 10 cadáveres e 2 dissecções unilaterais, aproximando-se da região de interesse em todos os 22 espécimes de forma anterior e posterior. As dissecções são comparáveis ao estudo de Rezzouk et al. (2002)/de Sèze et al. (2004) e ao nosso, mas utilizaram coloração adicional HE (hematoxilina e eosina) para verificar o conteúdo nervoso em estruturas em direcção à LHT. Erhardt e Futterman (2017) declaram que recolheram dados quantitativos do padrão de ramificação e criaram mapas nervosos, que infelizmente não foram apresentados no documento. Um cadáver tinha uma inervação radial bilateral da LHT, ambos os cadáveres dissecados unilateralmente tinham inervação axilar, e os outros 9 cadáveres apresentavam uma mistura de padrões de inervação (padrão I: duplo = unilateral axilar e radial, radial do outro lado; padrão II: dupla inervação bilateral; padrão III: inervação axilar de um lado e radial do outro lado; Quadro 3). Erhardt e Futterman (2017) concluem que a única inervação radial da LHT não é o padrão dominante e acrescentam que “… encontraram quatro outros estudos que analisaram a inervação axilar da cabeça longa do tríceps; dos 62 ombros totais de cadáveres examinados nesses estudos, verificou-se que 71% tinham padrões de inervação não-clássicos”. Não é surpreendente que dois dos quatro estudos sejam Rezzouk et al. (2002) e de Sèze et al. (2004), que correspondem a 10 cadáveres cada um (totalizando 20 cadáveres = 40 ombros de cadáveres). Os outros dois estudos são Nanjundaiah et al. (2012) (ver acima; 1 cadáver = 2 ombros) e Aszmann et al. (1996) (25 extremidades superiores). Isto claramente não soma 62 ombros; contudo, a discussão de Erhardt e Futterman (2017) revela o problema ao descreverem que de Sèze et al. (2004) “dissecaram 20 cordas posteriores de 10 cadáveres” e Rezzouk et al. (2002) “dissecaram 15 cordas posteriores” o que somaria 20 + 15 + 2 + 25 = “62 ombros de cadáver”. Mas, os 15 referem-se a “… 15 pacientes que tiveram uma abordagem do plexo infra claviculaire no quadro de paralisia pós-traumática C5-C6 …” (15 pacientes que tiveram uma abordagem do plexo infraclavicular na paralisia pós-traumática C5-C6) (Rezzouk et al., 2002). Recalculando os seus resultados, com base nesses quatro estudos haveria 73 espécimes com 19 (26%) mostrando uma inervação radial clássica contra 54 (74%) espécimes em que o ramo motor surge do nervo axilar ou cordão posterior. Portanto, as conclusões de Erhardt e Futterman (2017) ainda são válidas à luz das suas pesquisas.
A figura representada em Erhardt e Futterman (2017) indica que o ramo do nervo axilar entra na região tendinosa do LHT como foi anteriormente descrito por Aszmann et al. (1996). Este último estudo descreve que o ramo motor ao teres menor emite um ramo articular ao nível da inserção LHT, e neste ponto um pequeno ramo à inserção tendinosa e à região capsular adjacente pôde ser identificado em 7 dos 25 exemplares (Aszmann et al., 1996). Esta descrição indica um ramo sensorial e não um ramo motor e Erhardt e Futterman (2017) admitem que não estudaram o carácter do nervo (sensorial ou motor). Nós também não verificámos a característica dos nervos no nosso estudo, mas só conseguimos identificar o nervo radial que penetra na porção muscular da LHT.
Um dos estudos mais detalhados sobre as variações axilares observadas em apenas 1 de 20 amostras que o ramo posterior do nervo axilar perfurou a LHT (Bertelli et al., 2007). Nenhuma paralisia da LHT foi observada em 9 pacientes com paralisia do nervo axilar e fraqueza clínica associada (2) ou desgaste (7) do músculo deltóide, o que não exclui necessariamente uma inervação axilar da LHT porque isto pode explicar a fraqueza relatada na extensão do cotovelo (Bertelli e Ghizoni, 2014). Variações no plexo braquial parecem ser bastante comuns e num estudo de 50 membros superiores apenas 4% (2 espécimes) mostraram uma inervação axilar do LHT, enquanto no mesmo estudo 20% (10 espécimes) tinham um nervo musculocutâneo que não perfurava o músculo coracobrachialis, e foi identificada uma comunicação entre o nervo musculocutâneo e o nervo ulnar em 2% dos membros (1 espécime) (Seema e Gangadhar, 2015). Outras variações relativas à inervação do tríceps foram também relatadas, por exemplo, o único caso em que o nervo ulnar inervou a cabeça medial do tríceps (Miguel-Pérez et al., 2010).
Summarizando os estudos relacionados com a LHT descritos na Tabela 3, os números indicam uma inervação dominantemente radial da LHT (78%; 258/330) um resultado também apoiado por descrições de desenvolvimento. No entanto, 14% (47 de 330) mostram uma inervação axilar. No entanto, estes números são tendenciosos, uma vez que muitos estudos aqui analisados publicam apenas o desvio do padrão normal. Assim, estimamos que a população com uma inervação LHT diferente do nervo radial é muito inferior a 22% e assumimos que a inervação axilar da LHT de 4% relatada por Seema e Gangadhar (2015) se assemelha mais à variabilidade real. Isto também explicaria porque não conseguimos identificar uma única inervação axilar nos nossos espécimes.
A musculatura do membro é visível pela primeira vez como condensação de mesênquima perto da base do botão do membro durante a 7ª semana embrionária (Sadler, 2006). O mesênquima nos botões do membro deriva das células dorsolaterais dos somitos, que migram para os membros para se diferenciarem em músculo. O tecido conjuntivo do membro deriva da mesoderme somática e dá origem aos ossos e orienta a formação muscular. Quando os botões dos membros se alongam, os compartimentos extensor e flexor são separados (Sadler, 2006). Imediatamente após a formação dos gomos que formam o rami primário ventral dos nervos espinhais C5 a T1, os nervos começam a entrar no mesênquima. O nervo radial é feito de ramos segmentares posteriores e penetra no mesênquima do músculo extensor. Assim que o nervo entra nos botões dos membros estabelece um contacto próximo com as condensações diferenciadoras, o que é necessário para a conclusão da diferenciação muscular (Sadler, 2006). Por conseguinte, a inervação radial do tríceps braquial, incluindo todas as suas cabeças, é esperada do ponto de vista do desenvolvimento.